而在皇室宗族之内，载垣还担任过管理镶蓝旗觉罗学、正蓝旗总族长、宗人府右宗正、宗人府宗令、玉牒馆总裁等地位尊崇的职位，太庙祭祀大典、皇族近支婚嫁这些重要的差事大都由其主持 。此外，銮舆卫、虎枪营、御枪营、善扑营等皇帝亲卫军队也由载垣负责统管 。在道光和咸丰两朝，载垣是道光帝和咸丰帝最为亲近依仗之宗室重臣，其所受到的恩宠是包括道光帝和咸丰帝亲兄弟在内的其他皇室宗族子弟都不能比拟的，载垣的权势地位和被皇帝倚重的程度几乎可以同他的祖先、第一代怡亲王胤祥受到雍正帝的圣恩眷顾相比 。
道光三十年（1850）正月，道光帝驾崩，在临终前，道光帝亲授顾命，让族孙载垣为顾命大臣（之一），辅佐即将继位的皇四子奕詝（咸丰帝） 。而咸丰帝即位后，也一直信任和倚重载垣，让他出任要职，参与朝政，掌握中枢大权 。咸丰十年（1860年）七月，载垣于危急时刻被咸丰帝任命为钦差大臣，与入侵的英法联军展开谈判 。但是谈判最终破裂，英法联军在击败清军的抵抗，攻入了京师 。
咸丰帝被迫以“木兰秋狝”的名义匆匆逃往热河避暑山庄，载垣等重臣奉命随扈一同前往 。咸丰十一年（1861年）七月，咸丰帝驾崩于避暑山庄，临终前他再授予载垣顾命之责，让他以“赞襄政务大臣”的名义、与郑亲王端华、户部尚书协办大学士肃顺等七人共同辅佐皇长子载淳登基，并主持中枢政务，并明确“顾命大臣”中以载垣为首（实际是以肃顺为首） 。
载垣“两受顾命”、“两辅新君”，权势和地位达到了其一生的顶点（这个待遇在名义上甚至比胤祥当年的议政王大臣地位还要高） 。咸丰帝驾崩后，顾命大臣们拥立其独子载淳登基，即同治帝（当时拟定的年号是祺祥） 。不过同治帝登基后顾命大臣们和咸丰帝皇后钮钴禄氏（慈安太后）、同治帝生母叶赫那拉氏（慈禧太后）之间因为最高权力的控制和分配产生了尖锐的矛盾，乃至于不可调和 。
争吵最激烈的时候，小皇帝载淳都被吓哭、甚至尿了裤子 。两宫皇太后因此深恨辅政的载垣、端华、肃顺等人，欲除之后快 。咸丰十一年（1861年）九月，在奉咸丰帝灵柩自避暑山庄返京途中，两宫皇太后秘密和早就暗中联络多时、制定了抓捕顾命大臣计划的咸丰帝六弟、恭亲王奕?合谋，设计将顾命大臣中的实际首脑肃顺和其他七人分开，然后突然在京师和密云两处发动政变，把载垣、端华、肃顺等顾命八大臣全部拿获，一举夺回了朝政控制大权 。
咸丰十一年是辛酉年，所以两宫皇太后和恭亲王奕?所发动的政变被叫做“辛酉政变” 。又因为小皇帝载淳初定的年号是“祺祥”，因此后世史书上也称为“祺祥政变” 。而两宫皇太后在政变成功后即改年号为“同治”，意在“协同治国”之意 。在夺回权力控制权后，两宫皇太后以同治帝的名义下旨，将肃顺斩首弃市，怡亲王载垣和郑亲王端华则免除显戮、“开恩赐死”，在宗人府内赐白绫自尽 。
载垣被赐死时，年四十六岁 。他的被杀对怡亲王一系是一次最为严重的打击，世袭的怡亲王王爵因此几乎被废除 。同治元年二月（1862年），载垣被赐死半年之后，两宫皇太后已经开始了“垂帘听政”，为了收伏人心、也为了团结宗室，两宫皇太后以怡贤亲王胤祥功勋卓著、恩泽后人，其世爵不应因宗子有罪而彻底废封，于是以同治帝的名义下旨将怡亲王大宗封爵返还，但暂时没有直接归还亲王爵位，而是降为不入八分辅国公，以彰显载垣之罪不可轻易免除 。
载垣的罪行十分严重，所以以他为代表的怡亲王大宗（怡僖亲王弘晓直系后裔）在朝廷返回封爵之后还是被取消了承袭资格，另以怡亲王小宗——胤祥第三子弘暾的玄孙载泰为新的怡亲王宗子，承袭朝廷返还的不入八分辅国公爵位，并代替原本的大宗—怡僖亲王弘晓一系，主持怡贤亲王胤祥及诸代怡亲王的祭祀（不包括载垣） 。从此，原本的怡亲王大宗—怡僖亲王弘晓的直系后裔们在同治二年（1862年）之后再也没有了大宗资格，只被象征性地保留了两个奉恩将军爵位（清朝宗室爵位中最低一级），就此退出了怡亲王世序传承，实际上已经被废黜世袭亲王爵位 。
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